1994年，崔龙洙由延世大学进入LG猎豹，首个赛季就被评为K联赛年度新秀。1997年，崔龙洙开始服兵役，在尚武踢了两年业余比赛，服役期满后回到安养LG猎豹。1998年世界盃外围赛上，崔龙洙打入9球。1998年世界盃足球赛决赛周的比赛中，崔明洙在对阵荷兰和比利时的小组赛中出场，没有进球。2000年，崔龙洙带领安养LG猎豹取得了当赛季的K联赛冠军，同年他自己也成为了K联赛最有价值球员。

2001年，崔龙洙由首尔FC转会古河市原，崔龙洙的转会费为1亿日元（当时约合10.1亿韩元），签约两年，年薪8,400万日元（当时大约相当于9.24亿韩元)。首个赛季，崔龙洙26场打入21球，排名该赛季J联赛射手榜次席，帮助球队创造了历史最好成绩（联赛第三名），古河市原决定为他加薪2,000万日元（大约2.2亿韩元），总年薪达到1.04亿日元（大约11亿4400万韩元）。2002年，崔龙洙再次参加世界盃足球赛，随队获得世界盃殿军。这次世界盃上，他只在与美国的小组赛上出场。在千叶市原效力的前三年，崔龙洙在73场联赛中打入54球。然而，2003年底，古河市原却宣布把他租给刚刚降入日本职业足球乙级联赛的京都不死鸟队。2004赛季，崔龙洙为京都不死鸟打入20球，球队无缘升级。赛季末，崔龙洙转会磐田喜悦。

2006年，崔龙洙从日本回到韩国，再次加盟首尔FC，成为球员兼助理教练。这一年的8月5日，在首尔世界盃体育场举行了崔龙洙的告别赛，首尔FC3比0战胜东京FC。退役后，崔龙洙继续在首尔FC担任助理教练。

2006年7月，崔龙洙开始担任首尔FC的助理教练，先后辅佐李章洙、塞诺尔·居内什、内罗·文加达和皇甫官。2011年4月26日，因球队成绩不佳，七轮联赛后排在联赛倒数第三，时任首尔FC主教练皇甫官被解僱，崔龙洙成为临时主教练。韩国媒体起初都认为崔龙洙只是一位过渡教练，很快将有正式的主教练来接手首尔FC。然而，2011年12月崔龙洙“转正”，正式挂帅首尔FC。2012年，崔龙洙带领球队拿到了2012年K联赛冠军，自己被评为K联赛最佳教练，俱乐部决定与他续约3年。2013年亚洲冠军联赛，崔龙洙带领首尔FC杀入决赛，但最后饮恨于决赛。

2016年6月21日，江苏苏宁足球俱乐部宣布崔龙洙担任球队新任主教练。